Fils de David de Huntingdon, frère des rois d’Écosse Malcolm IV d’Écosse Guillaume 1er d’Écosse et de Mathilde (ou Maud), fille de Hugues de Kevelioc , comte de Chester [1].
À la mort de son père en 1219, John, qui n’est qu’un enfant, est placé sous la tutelle de son oncle, Ranulph de Blondeville, le 6ème comte de Chester. En 1222, il épouse Hélène, fille de Llywelyn le Grand, roi de Gwynedd [2].
Il ne reçoit son héritage, l’honneur de Huntingdon [3], qu’à sa majorité, le 25 avril 1227.
Son oncle maternel, Ranulph de Blondeville, meurt sans héritier le 26 octobre 1232, et ses terres sont partagées entre ses héritiers. Toutefois, il semble que Ranulph avait un accord avec le roi Henri III d’Angleterre pour que John soit son héritier principal. John est donc créé comte de Chester le 21 novembre 1232. Toutefois, il semble qu’ensuite, les autres cohéritiers de Ranulph aient changé d’avis sur la division, car en 1235, ils commencent à contester le partage. La mort de John mit fin à cette dispute en 1237.
Le roi Alexandre II d’Écosse n’ayant pas d’héritier mâle avant 1241, John le Scot est également héritier présomptif du trône d’Écosse, entre la mort de son père en 1219 et sa propre disparition.
John le Scot meurt sans descendance à l’âge de 31 ans peu avant le 6 juin 1237, à Darnhall [4]. Ses trois sœurs sont ses cohéritières. Elles se partagent ses domaines, et transmettent leurs droits potentiels à la couronne d’Écosse à leurs descendants. Il est inhumé dans le chapitre cathédral de l’abbaye de Chester [5].
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