Il succède en 367 à son père Denys l’Ancien, sous la supervision de Dion, son oncle maternel et ancien tuteur. Celui-ci lui reproche sa vie dissolue et tente d’instaurer un gouvernement plus modéré sur les conseils de son ami Platon. Ce faisant, il provoque la colère de Denys, qui le bannit en 366.
Dion s’installe à Athènes [1], mais après avoir eu vent de l’irrespect dont il a fait preuve envers lui et Platon quand ce dernier a tenté d’intercéder en faveur de son ami, il prend la tête de l’opposition et profite d’un voyage de Denys le Jeune à Caulonia [2] pour prendre le pouvoir en 357, avant d’être assassiné 3 ans plus tard.
Denys, de son côté, devient le tyran de Locres [3], puis rentre à Syracuse [4] en 346 où il obtient le pouvoir, mais il est toujours aussi impopulaire auprès des habitants de la ville, qui le force rapidement à s’enfermer dans la citadelle. En 343, le corinthien [5] Timoléon obtient la reddition de Syracuse en échange de la fuite discrète de Denys vers Corinthe.
Il vécut encore une année, enseignant selon la légende la rhétorique [6] dans la misère la plus indigente.